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Bennett & Brachman’s

Infecciones hospitalarias

7. a EDICIÓN

Bennett & Brachman’s

Infecciones hospitalarias

7. a EDICIÓN

Editor William R. Jarvis, MD President, Jason and Jarvis Associates, LLC Hilton Head Island, South Carolina

Av. Carrilet, 3, 9.ª planta, Edificio D Ciutat de la Justícia 08902 L’Hospitalet de Llobregat Barcelona (España)

Tel.: 93 344 47 18 Fax: 93 344 47 16 Correo electrónico: consultas@wolterskluwer.com

Revisión científica: Dr. Bardo Andrés Lira Mendoza Especialista en Medicina de Urgencias por el Instituto Politécnico Nacional (IPN)

Diplomado en Medicina de Aviación por el IPN y por la Dirección Nacional de Medicina Preventiva en el Transporte (DGPMPT) Investigador de Accidentes de Aviación y Factores Humanos por la Universidad Nacional Autónoma de México y por la DGPMPT Recertificado por el Consejo Mexicano de Medicina de Urgencias Adscrito al servicio de Urgencias del Hospital General de Zona “Dr. Mario Madrazo Navarro”, Instituto Mexicano del Seguro Social Coordinador y asesor externo para Ambulancia Aérea y Transporte Aeromédico para el Instituto de Seguridad y Servicios Sociales para los Trabajadores del Estado

Dirección editorial: Carlos Mendoza Traducción: Wolters Kluwer Editora de desarrollo: Cristina Segura Flores Mercadotecnia: Pamela González Cuidado de la edición: Teresa Parra Villafaña

Maquetación: Punto 5 Diseño, Silvia Plata Garibo Adaptación de portada: ZasaDesign/Alberto Sandoval Impresión: Quad. Reproducciones fotomecánicas/Impreso en México

Se han adoptado las medidas oportunas para confirmar la exactitud de la información presentada y describir la práctica más acep tada. No obstante, los autores, los redactores y el editor no son responsables de los errores u omisiones del texto ni de las conse cuencias que se deriven de la aplicación de la información que incluye, y no dan ninguna garantía, explícita o implícita, sobre la actualidad, integridad o exactitud del contenido de la publicación. Esta obra contiene información general relacionada con trata mientos y asistencia médica que no debería utilizarse en pacientes individuales sin antes contar con el consejo de un profesional médico, ya que los tratamientos clínicos que se describen no pueden considerarse recomendaciones absolutas y universales. El editor ha hecho todo lo posible para confirmar y respetar la procedencia del material que se reproduce en este libro y su copy right. En caso de error u omisión, se enmendará en cuanto sea posible. Algunos fármacos y productos sanitarios que se presentan en esta publicación solo tienen la aprobación de la Food and Drug Administration (FDA) para uso limitado al ámbito experimen tal. Compete al profesional sanitario averiguar la situación de cada fármaco o producto sanitario que pretenda utilizar en su prác tica clínica, por lo que aconsejamos consultar con las autoridades sanitarias competentes. Derecho a la propiedad intelectual (C. P. Art. 270) Se considera delito reproducir, plagiar, distribuir o comunicar públicamente, en todo o en parte, con ánimo de lucro y en per juicio de terceros, una obra literaria, artística o científica, o su transformación, interpretación o ejecución artística fijada en cualquier tipo de soporte o comunicada a través de cualquier medio, sin la autorización de los titulares de los correspondientes derechos de propiedad intelectual o de sus cesionarios.

Edición en español de la obra original en lengua inglesa Bennett & Brachman’s Hospital Infections, 7a. ed. de William R. Jarvis, publicada por Wolters Kluwer. Copyright © 2023 Wolters Kluwer Copyright © 2024 Wolters Kluwer, Inc. Unauthorized reproduction of the content is prohibited.

Two Commerce Square 2001 Market Street Philadelphia, PA 19103 ISBN de la edición original: 978-1-9751-4960-4

DEDICATORIA

A mi esposa, Janine, y a nuestras hijas, Danielle y Ashley, por su apoyo y ánimo inagotables, así como por su capacidad única de mantenerme equilibrado, con los pies en la tierra, de ponerlo todo en perspectiva y de apoyar mis continuos esfuerzos por reducir las infecciones relacionadas con la asis tencia sanitaria y mejorar la seguridad y los resultados de los pacientes en todo el mundo.

Colaboradores

Cybele Lara R. Abad, MD Clinical Associate Professor Division of Infectious Diseases Department of Medicine University of the Philippines, Manila, UP-PGH Manila, Philippines Sonali D. Advani, MBBS, MPH Assistant Professor of Medicine Medicine-Infectious Diseases Duke University School of Medicine Durham, North Carolina George J. Alangaden, MD Director, Transplant Infectious Diseases Division of Infectious Diseases Henry Ford Hospital Detroit, Michigan Jaffar A. Al-Tawfiq, MD Consultant Internal Medicine and Infectious Disease Medicine Department Johns Hopkins Aramco Healthcare Dhahran, Saudi Arabia Adjunct Professor of Medicine Department of Medicine Indiana University School of Medicine Indianapolis, Indiana Adjunct Associate Professor of Medicine Department of Medicine Johns Hopkins University School of Medicine Baltimore, Maryland Deverick J. Anderson, MD, MPH Professor and Director Duke Center for Antimicrobial Stewardship and Infection Prevention Duke University School of Medicine Durham, North Carolina Lennox K. Archibald, MD, PhD, FRCP, DTM&H Consultant Infectious Disease Physician Infectious Disease Section (Medicine) North Florida/ South Georgia Veterans Health System Malcolm Randall Veterans Administration Medical Center Gainesville, Florida

Matthew J. Arduino, MS, DrPH Senior Advisor of Environmental Hygiene and Infection Prevention Office of the Director, Division of Healthcare Quality Promotion Centers for Disease Control and Prevention Atlanta, Georgia Hilary M. Babcock, MD, MPH VP, Chief Quality Officer BJC HealthCare Professor of Medicine, Infectious Diseases Washington University School of Medicine St. Louis, Missouri

David Birnbaum, PhD, MPH Adjunct Professor School of Population and Public Health University of British Columbia Vancouver, British Columbia, Canada Principal Applied Epidemiology Sidney, British Columbia, Canada Henry M. Blumberg, MD Professor of Medicine (Infectious Diseases) Epidemiology and Global Health Director, Clinical and Translational Research Training Programs Department of Medicine/Infectious Diseases Medicine, Pharmacology, Biochemistry, Molecular Biology and Microbiology Cleveland VA Medical Center and Case Western Reserve University Cleveland, Ohio Gwen Borlaug, BSMT, MPH (también CIC, FAPIC) Infection Preventionist Borlaug Infection Prevention Services Phoenix, Arizona James I. Brooks, MD, FRCPC Division of Infectious Diseases University of Ottawa Ottawa, Ontario, Canada Joseph B. Cantey, MD, MPH Associate Professor of Pediatrics Division of Neonatology Division of Allergy, Immunology, and Infectious Diseases Department of Pediatrics University of Texas Health San Antonio San Antonio, Texas Carol E. Chenoweth, MD, MS Professor, Division of Infection Diseases Internal Medicine, Department of Epidemiology Michigan Medicine, University of Michigan School of Public Health Ann Arbor, Michigan Emory University Atlanta, Georgia Robert A. Bonomo, MD Professor and Director Case VA CARES

Pamela Bailey, DO, MPH Associate Hospital Epidemiologist Clinical Assistant Professor Infectious Diseases

Prisma Health Midlands Columbia, South Carolina

Thale C. Berg, RN, MPH Senior Adviser Department of Antibiotic Resistance and Infection Prevention Norwegian Institute of Public Health Trondheim, Norway

Carlos E. Bergallo, MD Consultant

Infectious Diseases Sanatorio Allende Cordoba, Argentina

Martin C. Berli, MD Deputy Team Leader, Technical Orthopedics Department of Orthopedic Surgery Balgrist University Hospital Zurich, Switzerland Noah C. Bierwirth, MD Fellow, Neonatal-Perinatal Medicine Division of Neonatology Department of Pediatrics University of Texas Health Science Center at San Antonio San Antonio, Texas

vii

Colaboradores

Raymond Chinn, MD Consultant, Infectious Disease and Infection Prevention

Kevin Escandón, MD, MSc Researcher Division of Infectious Diseases and

Mini Kamboj, MD Associate Professor of Medicine Division of Infectious Diseases, Department of Medicine Memorial Sloan Kettering Cancer Center Weill Cornell Medical College New York, New York Healthcare-Associated Infections Disease Programmes (DPR) Unit, Antimicrobial Resistance and Healthcare Associated Infections Section European Centre for Disease Prevention and Control Stockholm, Sweden Michael Kessler, MD Clinical Assistant Professor Infectious Disease Division, Department of Medicine University of Wisconsin School of Medicine Tommi Kärki, MA, RN Expert Antimicrobial Resistance and

Healthcare-Associated Infections Program Epidemiology and Immunization Services Branch San Diego County, Health & Human Services Agency Consultant, Infection Prevention and Clinical Epidemiology Stamp Metropolitan Medical Campus San Diego, California Jeffrey M. Collins, MD, MPH, MSc Assistant Professor Department of Medicine Emory University School of Medicine Atlanta, Georgia Sara E. Cosgrove, MD, MS Professor of Medicine Division of Infectious Diseases Johns Hopkins University School of Medicine Baltimore, Maryland Stephanie J. Dancer, BSc, MBBS, MD, MSc, FRCPath, DTM&H, FRCP(Ed), FESCMID, FISAC Consultant Microbiologist School of Applied Sciences Edinburgh Napier University and NHS Lanarkshire Scotland, United Kingdom Daniel J. Diekema, MD, MS Clinical Professor Internal Medicine and Pathology University of Iowa Carver College of Medicine Iowa City, Iowa Charles E. Edmiston, Jr., MS, PhD, CIC, FIDSA, FSHEA, FAPIC Michael B. Edmond, MD, MPH, MPA, MBA Chief Medical Officer WVU Medicine & University Health Associates Vice Dean for Clinical Affairs West Virginia University School of Medicine Professor of Medicine Division of Infectious Diseases Morgantown, West Virginia Jonathan R. Edwards, MStat Research Mathematical Statistician Division of Healthcare Quality Promotion Centers for Disease Control and Prevention Atlanta, Georgia Emeritus Professor of Surgery Division of Vascular Surgery Medical College of Wisconsin Milwaukee, Wisconsin

International Medicine University of Minnesota Minneapolis, Minnesota

Peter B. Graves, BSN, RN, CNOR Independent Perioperative Consultant Clinical Solution, LLC Corinth, Texas David G. Greenhalgh, MD Chief of Burns, Professor Emeritus Department of Surgery Shriners Children’s Northern California University of Northern California, Davis Sacramento, California Alice Y. Guh, MD, MPH Medical Officer Division of Healthcare Quality and Promotion Centers for Disease Control and Prevention Atlanta, Georgia Rodrigo Hasbun, MD, MPH Professor of Medicine Division of Infectious Diseases Department of Internal Medicine UT Health McGovern Medical School Houston, Texas Mary K. Hayden, MD The James Lowenstine Professor of Internal Medicine and Professor of Pathology Rush University Medical Center Chicago, Illinois David K. Henderson, MD Senior Consultant Clinical Center, National Institutes of Health Bethesda, Maryland Nicholas D. Hysmith, MD, MS Medical Director of Infection Prevention and Hospital Epidemiology, Methodist Le Bonheur Healthcare Medical Director of Associate Health, Methodist Le Bonheur Healthcare Associate Professor of Pediatrics University of Tennessee Health Science Center Division of Infectious Disease Department of Pediatrics Le Bonheur Children’s Hospital Memphis, Tennessee William R. Jarvis, MD President, Jason and Jarvis Associates, LLC Hilton Head Island, South Carolina

and Public Health Madison, Wisconsin

Pete Kinross, MSc Principal Expert Antimicrobial Resistance and Healthcare-Associated Infections Disease Programmes Unit Stockholm, Sweden

Eili Y. Klein, PhD Associate Professor

Department of Emergency Medicine Johns Hopkins School of Medicine Baltimore, Maryland Michael Klompas, MD, MPH Professor of Population Medicine

Harvard Medical School Hospital Epidemiologist Brigham and Women’s Hospital Boston, Massachusetts

David T. Kuhar, MD Director, Office of Healthcare Worker Safety Team Lead, Hospital Infection Prevention Team Division of Healthcare Quality Promotion Centers for Disease Control and Prevention Atlanta, Georgia Anne M. Lachiewicz, MD, MPH Associate Professor Division of Infectious Diseases, Department of Medicine

University of North Carolina Chapel Hill, North Carolina

David Leaper, DSc, MD, ChM, FRCS, FACS, FLS Emeritus Professor of Surgery University of Newcastle upon Tyne Newcastle upon Tyne, United Kingdom

viii

Colaboradores

Daniel P. Lew, MD Honorary Professor Geneva University Geneva, Switzerland

Robyn Mitchell, MHSc Senior Epidemiologist Public Health Agency of Canada Ottawa, Ontario, Canada Puja H. Nambiar, MD, MPH Assistant Attending Department of Infectious Diseases Memorial Sloan Kettering Cancer Center New York, New York Priya Nori, MD Associate Professor of Medicine (Infectious Shannon A. Novosad, MD, MPH Medical Officer Division of Healthcare Quality Promotion Centers for Disease Control and Prevention Atlanta, Georgia Belinda Ostrowsky, MD, MPH, FIDSA, FSHEA Field Medical Officer Division of Healthcare Quality Promotion Centers for Disease Control and Prevention New York, New York Gopi Patel, MD, MS Professor Division of Infectious Diseases Department of Medicine Icahn School of Medicine at Mount Sinai New York, New York Diseases) and Orthopedic Surgery Medical Director of Antimicrobial Stewardship & OPAT Montefiore Health System Albert Einstein College of Medicine Bronx, New York

Didier Pittet, MD, MS, CBE Director, Infection Control Programme Infection Prevention and Control Department The University of Geneva Hospitals and

Michael Y. Lin, MD, MPH Associate Professor Division of Infectious Diseases Department of Medicine Rush University Medical Center Chicago, Illinois Moi Lin Ling, MBBS, FRCPA, CPHQ, MBA Director of Infection Prevention & Epidemiology Singapore General Hospital Director, Infection Prevention Singapore Health Services Pte Ltd Singapore, Singapore Janice Lo, MBBS, FRCPA Consultant Medical Microbiologist Centre for Health Protection Department of Health Hong Kong, China Nasim Lotfinejad, MD Research Assistant Geneva University Hospitals Geneva, Switzerland Shelley S. Magill, MD, PhD Medical Officer Division of Healthcare Quality Promotion Centers for Disease Control and Prevention Atlanta, Georgia Division of Healthcare Quality Promotion National Center for Emerging Zoonotic and Infectious Diseases Centers for Disease Control and Prevention Atlanta, Georgia Ziad A. Memish, MD, FRCPC, FACP, FIDSA, FSHEA Senior Infectious Diseases Consultant and Director Research and Innovation Center King Saud Medical City, Ministry of Health & College of Medicine Alfaisal University Riyadh, Kingdom of Saudi Arabia Leonard A. Mermel, DO, ScM, AM (Hon), FACP, FIDSA, FSHEA Professor of Medicine Warren Alpert Medical School of Brown University Medical Director Department of Epidemiology and Infection Prevention L. Clifford McDonald, MD Associate Director for Science

Faculty of Medicine Geneva, Switzerland

Diamantis Plachouras, MD, PHD Principal, Expert Antimicrobial Resistance and Healthcare-Associated Infections Disease Programmes Unit European Centre for Disease Prevention and Control Stockholm, Sweden Gillian Ray-Barruel, RN, BSN, BA (Honours), Grad Cert ICU Nursing, PhD Senior Research Fellow Herston Infectious Diseases Institute Alliance for Vascular Access Teaching and Research Erica E. Reed, PharmD, BCIDP Lead, Specialty Practice Pharmacist, Infectious Diseases/Antimicrobial Stewards Department of Pharmacy The Ohio State University Wexner Medical Center Columbus, Ohio L. Barth Reller, MD Professor, Pathology and Medicine Department of Pathology and Medicine Duke University School of Medicine Durham, North Carolina Claire M. Rickard, RN, Grad Dip (Critical Care), PhD, FAAN, FACN, FAHMS Professor of Infection Prevention and Vascular Access Herston Infectious Diseases Institute & Alliance for Vascular Access Teaching and Research Metro North Health & The University of Queensland Brisbane, Queensland, Australia Alaina S. Ritter, MD Assistant Professor of Medicine Division of Infectious Diseases and Global Medicine The University of Queensland Brisbane, Queensland, Australia

Priti R. Patel, MD, MPH Dialysis Safety Team

Division of Healthcare Quality Promotion Centers for Disease Control and Prevention Atlanta, Georgia

Linda Pelude, MSc Senior Epidemiologist Public Health Agency of Canada Ottawa, Ontario, Canada

Eli N. Perencevich, MD, MS Professor of Medicine Department of Internal Medicine University of Iowa Carver College of Medicine Iowa City, Iowa Michael A. Pfaller, MD Professor Emeritus Department of Pathology University of Iowa College of Medicine Iowa City, Iowa Consultant JMI Laboratories North Liberty, Iowa

University of Florida Gainesville, Florida

Carlos Federico Romero, MD (Internal Medicine and Infectious Diseases) Department of Infectious Diseases Sanatorio Allende Córdoba, Argentina

Lifespan Hospital System Providence, Rhode Island

Colaboradores

Victor Daniel Rosenthal, MD Research Associate Professor Department of Public Health Sciences Miller School of Medicine & International Nosocomial Infection Control Consortium (INICC) University of Miami Miami, Florida William A. Rutala, PhD, MPH, CIC Director, Statewide Program for Infection Control and Epidemiology Division of Infectious Diseases Professor of Medicine UNC School of Medicine Chapel Hill, North Carolina Nasia Safdar, MD, PhD Professor Department of Infectious Disease, School of Medicine and Public Health University of Wisconsin Madison, Wisconsin Syed A. Sattar, MSc, Dip Bact, MS, PhD Professor Emeritus of Microbiology Kent A. Sepkowitz, MD Deputy Physician-in-Chief for Quality & Safety Memorial Sloan-Kettering Cancer Center New York, New York Wing Hong Seto, MBBS Sing, FRCPath, MRCP (Lond), FHKAM (Pathology) Co-Director WHO Collaborating Centre for Infectious Disease Epidemiology and Control, School of Public Health The University of Hong Kong Hong Kong, China Daniel Shirley, MD, MS Assistant Professor Division of Infectious Diseases Department of Medicine University of Wisconsin School of Medicine Faculty of Medicine University of Ottawa Ottawa, Ontario, Canada Richard W. Schule, MBA, BS Senior Director, Enterprise Reprocessing or Surgical Processing Cleveland Clinic Cleveland, Ohio

Bryan P. Simmons, MD Clinical Professor of Medicine University of Tennessee Health Science Center Memphis, Tennessee Rachael E. Snyders, MPH, BSN, RN, CIC, FAPIC System Director, Infection Prevention BJC HealthCare St. Louis, Missouri Division of Healthcare Quality Promotion National Center of Emerging and Zoonotic Infectious Diseases Centers for Disease Control and Prevention Atlanta, Georgia Maureen Spencer, MEd, BSN, RN, CIC, FAPIC Infection Preventionist Consultant Boston, Massachusetts Michael P. Stevens, MD, MPH System Healthcare Epidemiologist Professor of Internal Medicine West Virginia University Morgantown, West Virginia Kurt B. Stevenson, MD, MPH Professor Division of Infectious Diseases, Department of Medicine The Ohio State University College of Medicine Columbus, Ohio Infectious Diseases Boise VA Medical Center Boise, Idaho Terri L. Stillwell, MD, MPH Clinical Assistant Professor Division of Pediatric Infectious Diseases Department of Pediatrics University of Michigan, Michigan Medicine Ann Arbor, Michigan Elizabeth Soda, MD Medical Officer

Geehan Suleyman, MD, MLS (ASCP) Medical Director of Infection Prevention and Control Department of Infectious Diseases

Henry Ford Health Detroit, Michigan

Nicola D. Thompson, MSc, PhD Epidemiologist Division of Healthcare Quality Promotion Centers for Disease Control and Prevention Atlanta, Georgia I ∙ lker Uçkay, MD Professor Department of Infectious Diseases Balgrist University Hospital Zurich, Switzerland David J. Weber, MD, MPH, FIDSA, FSHEA, FRSM Charles Addison and Elizabeth Ann Sanders Distinguished Professor Departments of Medicine and Pediatrics UNC School of Medicine and Department of Epidemiology UNC Gillings School of Global Public Health

University of North Carolina Chapel Hill, North Carolina

Robert A. Weinstein, MD Professor Department of Medicine Rush University Medical Center Chairman of Medicine Emeritus Cook County Hospital Chicago, Illinois

Sharon F. Welbel, MD Chief, Infection Prevention and Hospital Epidemiology Cook County Health Chicago, Illinois Michael L. Wilson, MD Professor of Pathology Department of Pathology University of Colorado School of Medicine Aurora, Colorado

Emily K. Stoneman, MD Associate Professor Division of Infectious Diseases

University of Michigan Ann Arbor, Michigan

Christine Zirges, DNP, ACNS-BC, CIC, FAPIC System Director, Infection Prevention Center for Clinical Excellence SSM Health St. Louis, Missouri Copyright © 2024 Wolters Kluwer, Inc. Unauthorized reproduction of the content is prohibited.

Carl Suetens, MD Principal Expert Healthcare-Associated Infections Disease Programmes Unit European Centre for Disease Prevention and Control Stockholm, Sweden

and Public Health Madison, Wisconsin

Prefacio

La prevención y el control de las infecciones relacionadas con la asistencia sanitaria (IRAS) se han convertido en el centro de mu chos esfuerzos a niveles local, nacional e internacional. Aunque durante décadas los especialistas en prevención de infecciones y otras personas interesadas en la epidemiología de la atención sanitaria han centrado su atención en la vigilancia y el control de las IRAS, el público ha venido exigiendo que se rindan cuentas sobre la prevención y el control de las IRAS evitables. Esto ha dado lugar a un movimiento de información pública sobre las tasas de IRAS en Estados Unidos y en otros países del mundo. En Estados Unidos se han aprobado leyes a niveles estatal y nacional que exigen la notificación pública de las IRAS y la intensificación de los esfuerzos para prevenir y controlar estas infecciones me diante la aplicación de estrategias multimodales o paquetes de actividades de prevención. Además, la Organización Mundial de la Salud (OMS) ha asumido un papel más agresivo y visible en el esfuerzo por prevenir y controlar las IRAS a través de sus actividades de seguridad del paciente y su campaña mundial de higiene de las manos. Por desgracia, la pandemia mundial del Síndrome Respirato rio Agudo Severo-2 (SARS-2) ha desbordado a muchos centros sanitarios y ha llevado a algunas agencias reguladoras, como los Centers for Medicare and Medicaid Services (CMS) de Esta dos Unidos, a suspender su obligación de notificar algunas infec ciones importantes, entre ellas las IRAS. Los datos de los Centers for Disease Control and Prevention (CDC) y otros han documen tado que durante la pandemia de SARS-2 y con la suspensión de la notificación de las IRAS, han aumentado las tasas de estas, incluidas las infecciones del tracto hemático asociadas con la vía central (ITHAVC), las infecciones urinarias asociadas con caté teres (IUAC), los eventos asociados con el ventilador (EAV) y las ITH por Staphylococcus aureus resistente a la meticilina (SARM). El SARS-1 reforzó la importancia crítica de los programas de con trol de infecciones para la prevención de las IRAS. El SARS-2 nos está mostrando que los logros alcanzados en la prevención de las IRAS pueden revertirse con rapidez si las agencias regulado ras suspenden o revierten sus incentivos para la prevención de las IRAS y los desincentivos para el aumento o la elevación de las tasas de IRAS. ¿Cuándo aprenderemos que el control de las in fecciones, la prevención de las IRAS y la seguridad de los pacien tes son elementos críticos que requieren un apoyo administrativo constante y creciente? En el pasado, la mayoría de los programas de control de in fecciones utilizaba la “evaluación comparativa” o la comparación con los datos de vigilancia nacionales o los informes publicados sobre las tasas de IRAS como medida de su eficacia. Es decir, si la tasa de IRAS del centro sanitario era igual o inferior a la me diana de la tasa notificada para centros similares (a menudo comparada con la National Healthcare Safety Network de los CDC [NHSN; antes National Nosocomial Infections Surveillance (NNIS)]), no era necesario adoptar ninguna otra medida. Sin embargo, intervenciones recientes ilustran que una proporción de las IRAS aún mayor es evitable de lo que se estimaba antes. En algunos centros, las tasas de ITHAC son < 1 por 1000 días de catéter central; en otros, se han conseguido grandes reducciones

de las infecciones urinarias, las infecciones del sitio quirúrgico, los EAV y la neumonía asociada con la ventilación mecánica gracias a los paquetes de intervenciones. Además, muchos han reducido de manera drástica las tasas de infección por organis mos multirresistentes (OMR), en particular por SARM o ente rococos resistentes a la vancomicina (ERV). El objetivo de esta séptima edición de Infecciones hospitalarias de Bennett & Brachman es ofrecer al lector lo último en el campo de la epidemiología sanitaria y la prevención y el control de las IRAS, así como pro porcionar las herramientas necesarias para que el campo de la epidemiología sanitaria y el control de las infecciones avance ha cia la tolerancia cero de las IRAS evitables. En la última década se han producido enormes avances en el campo de la epidemiología sanitaria y el control de infecciones. Al igual que la prestación de asistencia sanitaria, el campo de la epidemiología de la asistencia sanitaria y el control de infeccio nes ha pasado de la vigilancia y el control de las IRAS en hospita les a incluir todos los entornos de asistencia sanitaria hospitalaria y ambulatoria, incluidos los cuidados a largo plazo, agudos a largo plazo, de rehabilitación, agudos, intensivos, de transición, los entornos de asistencia ambulatoria (como centros quirúrgi cos ambulatorios, otros entornos ambulatorios, centros de hemo diálisis) e incluso la asistencia sanitaria a domicilio. El control de infecciones se está aplicando en todo el continuo de la asistencia sanitaria. Cada uno de estos entornos presenta cuestiones únicas que abordar en la epidemiología sanitaria y el control de infec ciones. Además, el campo de la epidemiología sanitaria ha avan zado para incluir procesos infecciosos y no infecciosos. En esta nueva edición de Infecciones hospitalarias de Bennett & Brachman se abordan muchos de estos temas por expertos en la materia de todo el mundo. Casi la mitad de los autores de los capítulos de esta edición es nueva en esta obra. Además, muchos de los autores aportan un punto de vista de fuera de Estados Unidos, incluso prácticas para los que viven en países con pocos recursos. Quisiera agradecer en especial a todos los que perseveraron en contribuir a este libro en circunstancias muy difíciles, lidiando con la incesante carga de la atención clínica durante la pandemia de COVID-19. Así pues, el material es nuevo y está actualizado para incluir lo úl timo en la materia. Hemos tratado de abordar cuestiones de epi demiología sanitaria y control de infecciones en la vigilancia, la prevención y la seguridad del paciente y la mejora de la calidad. Hemos abordado el control y la prevención de infecciones en todos los entornos, desde pequeños hospitales comunitarios hasta grandes centros médicos de referencia, en entornos hospi talarios y ambulatorios, en unidades de cuidados intensivos y en salas y quirófanos. Proporcionamos enfoques para la vigilancia, utilizando otros de incidencia o prevalencia, desde la NHSN de los CDC (vigilancia de la incidencia de las IRAS) y la que se uti liza de manera más común en Europa Occidental y en todo el mundo (vigilancia de la prevalencia de las IRAS). Proporciona mos información sobre las estrategias o paquetes multimodales actuales y en evolución para la prevención de las cuatro principa les IRAS: ITHAC, IUAC, ISQ y EAV. Proporcionamos enfoques para los análisis de costos y costos-beneficios de los programas

Prefacio

los resultados débiles se han convertido en dogma en las guías publicadas. Un ejemplo reciente es la recomendación de man tener la normotermia durante las intervenciones quirúrgicas para reducir el riesgo de ISQ. Esta recomendación se basó en un ECA en pacientes sometidos a cirugía de colon publicado hace > 25 años. Sin embargo, esta recomendación se ha incluido en las guías de prevención de las IRAS, las guías quirúrgicas, los do cumentos de consenso ortopédicos y las guías de anestesiología. Un ECA publicado recientemente ha demostrado que cuando se compararon los esfuerzos agresivos para mantener la normoter mia con el simple mantenimiento de una temperatura corporal ≥ 35.5 °C en pacientes quirúrgicos, la tasa de ISQ fue mayor, y no menor, en los pacientes en los que la temperatura corporal se mantuvo de forma agresiva en la normotermia. Un excelente editorial se preguntaba cómo la recomendación de mantener la normotermia durante la cirugía para reducir los eventos adver sos cardiovasculares y de ISQ se había convertido en dogma para tantos basándose en tan pocas pruebas. La ciencia y la eviden cia deben ser siempre nuestro principio rector en la prevención de las IRAS. La epidemiología sanitaria y las actividades de control de in fecciones ya no solo son importantes en los países desarrollados. Por el contrario, la prevención y el control de las IRAS es un componente esencial de los programas eficaces de seguridad del paciente en todos los centros sanitarios del mundo. La propaga ción mundial del SARS-2, la ERC o los nuevos productores de β -lactamasas de espectro extendido ilustran cómo los centros sa nitarios de todo el mundo están unidos en un pequeño mundo. Por ese motivo, hemos invitado a autores de renombre mundial para que aborden los elementos críticos del éxito de los progra mas de prevención y control de infecciones, como la higiene de las manos, la influenza pandémica, los coronavirus y la seguridad del paciente. Esperamos que, al incluir la perspectiva de perso nas de todo el mundo, podamos reunir a todas las comunidades de epidemiología sanitaria y control de infecciones y aumentar la velocidad con la que mejoramos las actividades de control de infecciones y epidemiología sanitaria en los centros sanitarios del mundo. Para muchas, si no la mayoría, de las IRAS, los mecanismos fisiopatológicos de la infección son los mismos, al margen de la edad o la ubicación geográfica. Podemos apren der unos de otros. Una estrategia multimodal utilizada en Suiza funcionará en Tailandia y viceversa. Cada vez se publican más avances en materia de control de infecciones y epidemiología sa nitaria en casi todos los países del mundo. Deberíamos aprender de las experiencias de los demás para poder mejorar los resultados en nuestros propios pacientes.

de prevención de las IRAS y hacemos hincapié en las estrategias multimodales más importantes para la prevención de las IRAS, centrándonos en las pruebas en las que se basan las recomen daciones para las intervenciones. Los patógenos resistentes a los antimicrobianos (PRA) se han convertido en una importante crisis de salud pública. Desde la década de 1970, el SARM se ha vuelto endémico en la mayo ría de los centros sanitarios del mundo, con algunas excepcio nes en Dinamarca, Holanda y Australia Occidental. En la última década, hemos asistido a una notable reversión del SARM endé mico asociado con la asistencia sanitaria (SARM-AAS) al mismo tiempo que ha aumentado el SARM asociado con la comunidad (SARM-AC). Los centros sanitarios que han adoptado la detec ción activa y el aislamiento (DAI), que incluye el cribado de la colonización, la colocación de los pacientes infectados o coloni zados por SARM en aislamiento por contacto, la higiene de las manos y el control ambiental (con o sin controles antimicrobia nos), han logrado descensos notables en sus tasas de SARM, algo que muchos en el control de infecciones no creían que fuera alcanzable. Tales intervenciones han conducido de forma secun daria a reducciones de las infecciones por ERV, así como por Clos tridioides difficile . La aparición de la enfermedad asociada con C. difficile (EACD) ha centrado la atención tanto en la mejora de la administración de antimicrobianos como en la importancia de la limpieza y desinfección del entorno. Como resultado, hemos asistido a la introducción de nuevas tecnologías para la desinfec ción de salas terminales, como el vapor o el gas de peróxido de hidrógeno y las máquinas de irradiación germicida ultravioleta (IGUV). La cuestión de la administración de antimicrobianos ha cobrado aún más importancia con la aparición de Acinetobac ter spp . panresistentes y, más recientemente, de Enterobacteriaceae resistentes a los carbapenemas (ERC). La prevención de la trans misión de estos y otros patógenos multirresistentes dependerá de la aplicación de medidas probadas de control de las infecciones. La mejora de la administración de antimicrobianos puede redu cir la aparición de estas cepas, pero solo el cumplimiento ínte gro de las medidas de control de infecciones probadas evitará la transmisión de estas cepas en nuestros centros sanitarios. Debido a la importancia de esta cuestión, hemos incluido varios capí tulos que abordan el tema desde las perspectivas microbiológica (mecanismos de resistencia y cómo detectarlos), epidemioló gica (factores de riesgo y modos de transmisión) e intervencio nista (métodos basados en la evidencia para prevenir la aparición o transmisión de estos patógenos). Desde la última edición de este libro, han surgido contro versias en varios ámbitos. En primer lugar, un debate sobre las intervenciones de control de infecciones horizontales frente a las verticales. Aportamos datos sobre el valor de ambas y anima mos a los lectores a revisar con detenimiento las publicaciones originales para ver cómo se hicieron los estudios y cuáles fue ron los resultados reales. Por ejemplo, la mayoría de los estudios sobre el uso de baños de clorhexidina para reducir las IRAS se ha realizado en unidades de cuidados intensivos (no en todo el hospital), han reducido sobre todo las ITHAC (y Staphylococci spp., en especial Staphylococcus epidermidis ), no las IUAC ni los EAV. A menudo, los estudios no han tenido la potencia suficiente y han incluido análisis ad hoc posteriores a la finalización del es tudio para lograr un hallazgo estadísticamente significativo. En segundo lugar, en la elaboración de guías se ha hecho mucho hincapié en los ensayos controlados aleatorizados (ECA) y los metaanálisis. Si estos últimos se analizan con detenimiento, se observa que muchos, si no la mayoría, de los estudios incluidos no tenían la potencia suficiente y que los resultados/conclusio nes resumidos a menudo se basan en uno o dos grandes estudios incluidos. ¿Combinar múltiples estudios de potencia insuficiente con uno o dos estudios grandes de potencia adecuada, a me nudo con muchas diferencias de diseño, da lugar a una con clusión significativa y válida? En tercer lugar, en algunos casos,

Durante la última década, hemos asistido en muchos paí ses a un aumento de la atención pública prestada al control de las infecciones. Esto ha dado lugar a la publicación de informes sobre las tasas de IRAS; a la promulgación de leyes que exigen el cribado de determinados OMR, en especial el SARM; a la pro mulgación de leyes que exigen la aplicación de determinadas estrategias multimodales o paquetes de prevención de las IRAS; a la reducción o ausencia de reembolso por determinadas in fecciones; a la imposición de sanciones económicas por ciertos reingresos en los 30 días siguientes al alta, y a un mayor énfasis en otras estrategias de prevención de las IRAS. Desde hace déca das sabemos que los programas de prevención y control de in fecciones son rentables y que es menos caro prevenir que tratar las IRAS. En la última década se han dado grandes pasos en la prevención y el control de las IRAS. El SARS-CoV-2 ha supuesto un importante revés para la prevención de las IRAS. Esperemos que el SARS-CoV-2, como antes el SARS-CoV-1, ilustre a nues tros pacientes y a los ejecutivos de los hospitales (y a las agencias reguladoras) sobre la importancia crítica de los programas de prevención y control de las IRAS. Es uno de los momentos más emocionantes para dedicarse a la epidemiología sanitaria y al control de infecciones. Nosotros, en el control de infecciones y Copyright © 2024 Wolters Kluwer, Inc. Unauthorized reproduction of the content is prohibited.

xii

Prefacio

Hemos entrado en la era de la tolerancia cero frente a las IRAS evitables, y ahora se pueden prevenir muchas más de las que nunca se creyó posible. Si la prevención de estas IRAS es de pri mordial importancia, ¡entonces es esencial actuar!

la epidemiología sanitaria, debemos liderar el camino hacia la prevención mediante la educación de nuestros trabajadores sani tarios, administradores de hospitales, legisladores, consumidores y otros en los avances que hemos hecho y estamos haciendo en la prevención y el control de las IRAS. La comunidad de epidemio logía sanitaria y control de infecciones debe aprovechar los enor mes avances en el conocimiento contenidos en esta edición de Infecciones hospitalarias de Bennett & Brachman y garantizar que las intervenciones de prevención se apliquen de manera plena, de modo que se eviten tantas IRAS prevenibles como sea posible, con el objetivo final de que se eviten todas las IRAS prevenibles.

—Dr. William R. Jarvis Presidente Jason and Jarvis Associates, LLC

xiii

Section I • General Considerations of Hospital Infections

CI nodnetxe n i d o

9 Métodos epidemiológicos para investigar las infecciones en el entorno sanitario . . . . . . . . . . . . 107 DAVID BIRNBAUM 10 El papel del laboratorio en la prevención de las infecciones relacionadas con la asistencia sanitaria . . . . . . . . . . . 116 MICHAEL A. PFALLER • DANIEL J. DIEKEMA 11 La práctica de la epidemiología en los hospitales comunitarios . . . . . . 138 SONALI D. ADVANI • DEVERICK J. ANDERSON 12 El papel de las organizaciones profesionales, gubernamentales y reguladoras en la prevención y el control de las infecciones . . . . . . . . 149 CHRISTINE ZIRGES 14 Organismos multirresistentes: epidemiología y control . . . . . . . . . 177 MICHAEL Y. LIN • ROBERT A. WEINSTEIN • MARY K. HAYDEN 15 Biología molecular de la resistencia: breve historia de los mecanismos de resistencia y el descubrimiento de la transferencia de genes. . . . . . . . . 204 GOPI PATEL • ROBERT A. BONOMO 16 Evaluación económica de las infecciones relacionadas con la asistencia sanitaria y de las intervenciones de control de infecciones y administración de antimicrobianos ............... 217 EILI Y. KLEIN • ELI N. PERENCEVICH • SARA E. COSGROVE 17 Epidemiología, prevención y control de las infecciones relacionadas con la asistencia sanitaria en entornos con recursos limitados . . . . . . . . . . . . . 229 VICTOR DANIEL ROSENTHAL 13 Administración antimicrobiana: esfuerzos programáticos para optimizar el uso de antimicrobianos. . . . . . . . 167 KURT B. STEVENSON • ERICA E. REED

Colaboradores vi Prefacio x

SECCIÓN I: Consideraciones generales sobre las infecciones hospitalarias 1 1 Epidemiología de las infecciones relacionadas con la asistencia sanitaria ....................... 1 BELINDA OSTROWSKY • PRIYA NORI 2 El epidemiólogo sanitario . . . . . . . . 19 BRYAN P. SIMMONS • NICHOLAS D. HYSMITH 3 Higiene de las manos . . . . . . . . . . . . 24 NASIM LOTFINEJAD • DIDIER PITTET 4 Servicios de prevención y control de infecciones ocupacionales . . . . . . 39 ELIZABETH SODA • DAVID KUHAR 5 Desarrollo de programas de prevención y vigilancia de infecciones .................... 57 RACHAEL E. SNYDERS • HILARY M. BABCOCK 6 Vigilancia de las infecciones relacionadas con la asistencia sanitaria . . . . . . . . . 64 WILLIAM R. JARVIS 7 Comparación de los métodos utilizados por los socios del Transatlantic Taskforce on Antimicrobial Resistance para realizar encuestas de prevalencia de infecciones relacionadas con la asistencia sanitaria . . . . . . . . . . . . . . 78 SHELLEY S. MAGILL • THALE C. BERG • JAMES I. BROOKS • DIAMANTIS PLACHOURAS • TOMMI NICOLA D. THOMPSON • CARL SUETENS 8 Investigación de las infecciones endémicas y epidémicas asociadas con la asistencia sanitaria ..........86 WILLIAM R. JARVIS KÄRKI • PETE KINROSS • ROBYN MITCHELL • LINDA PELUDE • JONATHAN R. EDWARDS •

xiii

xiv

Contenido

SECCIÓN II: Áreas funcionales de interés 277 18 El entorno inanimado . . . . . . . . . . 277 STEPHANIE J. DANCER 19 Desinfección y esterilización en centros sanitarios. . . . . . . . . . . . 295 WILLIAM A. RUTALA • DAVID J. WEBER 20 Prevención de las enfermedades transmitidas por los alimentos en los centros sanitarios . . . . . . . . . 320 SYED A. SATTAR 21 Infecciones adquiridas en el laboratorio clínico . . . . . . . . . . . 330 MICHAEL L. WILSON • L. BARTH RELLER 22 Complicaciones asociadas con la diálisis ysucontrol................... 339 SHANNON A. NOVOSAD • MATTHEW J. ARDUINO • PRITI R. PATEL 23 La unidad de cuidados intensivos: resistencia a los antibióticos y prevención de las infecciones del torrente sanguíneo asociadas con el catéter venoso central, las infecciones urinarias asociadas al catéter y Clostridioides difficile ............. 364 MICHAEL KESSLER • CYBELE LARA R. ABAD • DANIEL SHIRLEY • NASIA SAFDAR 24 La sala de neonatos y la unidad de cuidados intensivos neonatales . 384 NOAH C. BIERWIRTH • JOSEPH B. CANTEY 25 La sala perioperatoria. . . . . . . . . . . 408 MAUREEN SPENCER • PETER B. GRAVES • RICHARD W. SCHULE 26 Cuidados ambulatorios . . . . . . . . . 422 WILLIAM R. JARVIS 27 Infecciones en centros de cuidados alargoplazo.................. 436 WILLIAM R. JARVIS

SECCIÓN III: Infecciones hospitalarias endémicas y epidémicas 449 28 Incidencia y naturaleza de

las infecciones endémicas y epidémicas relacionadas con la asistencia sanitaria . . . . . . . . 449 LENNOX K. ARCHIBALD • ALAINA S. RITTER • WILLIAM R. JARVIS 29 Infecciones urinarias . . . . . . . . . . . 475 TERRI L. STILLWELL • CAROL E. CHENOWETH • EMILY K. STONEMAN 30 Neumonía hospitalaria . . . . . . . . . . 485 MICHAEL KLOMPAS 31 Tuberculosis nosocomial . . . . . . . . 494 JEFFREY M. COLLINS • HENRY M. BLUMBERG 32 Gastroenteritis infecciosa . . . . . . . . 511 ALICE Y. GUH • L. CLIFFORD MCDONALD 33 Infecciones del sistema nervioso central....................... 530 RODRIGO HASBUN 34 Infección del sitio quirúrgico: epidemiología, patogenia, factores de riesgo y estrategias de intervención basadas en la evidencia . . . . . . . . . . 541 CHARLES E. EDMISTON • DAVID LEAPER • GWEN BORLAUG • MAUREEN SPENCER • PETER B. GRAVES 35 Infección de las heridas y sepsis en el paciente con quemaduras. . . . 566 KEVIN ESCANDÓN • ANNE M. LACHIEWICZ • DAVID G. GREENHALGH

36 Infecciones debidas a la terapia

de infusión . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 577 NASIA SAFDAR • MICHAEL KESSLER • LEONARD A. MERMEL 37 Infecciones de dispositivos cardiacos y vasculares implantables . . . . . . . . 611 RAYMOND Y. CHINN Copyright © 2024 Wolters Kluwer, Inc. Unauthorized reproduction of the content is prohibited.

Contenido

38 Infecciones en prótesis esqueléticas y aloinjertos ...................636 CARLOS FEDERICO ROMERO • CARLOS E. BERGALLO • MARTIN C. BERLI • DANIEL P. LEW • I ∙ LKER UÇKAY 39 La importancia de las medidas de control de la infección en la lucha contra los organismos multirresistentes . . . . . . . . . . . . . . . 648 WILLIAM R. JARVIS 40 Infecciones virales respiratorias relacionadas con la asistencia sanitaria ..................... 665 WING HONG SETO • JANICE LO 41 Prevención de la transmisión de patógenos sanguíneos en el entorno sanitario . . . . . . . . . . . . 679 DAVID K. HENDERSON 42 Infecciones micóticas asociadas con la asistencia sanitaria . . . . . . . . 703 GEEHAN SULEYMAN • GEORGE J. ALANGADEN

43 Infecciones relacionadas con la asistencia sanitaria en receptores de trasplantes . . . . . . . . . . . . . . . . . 724 PUJA NAMBIAR • MINI KAMBOJ • KENT SEPKOWITZ 44 Otras infecciones relacionadas con procedimientos . . . . . . . . . . . . 755 SHARON F. WELBEL • ROBERT A. WEINSTEIN 45 Notificación pública de las tasas de infecciones relacionadas con la asistencia sanitaria . . . . . . . . . . . 785 PAMELA BAILEY • MICHAEL B. EDMOND • MICHAEL P. STEVENS 46 Seguridad del paciente . . . . . . . . . . 795 MOI LIN LING 47 Catéteres venosos periféricos . . . . . 801 GILLIAN RAY-BARRUEL • CLAIRE M. RICKARD 48 Coronavirus SARS-CoV-1, MERS-CoV y SARS-CoV-2 (COVID-19).................. 835 JAFFAR A. AL-TAWFIQ • ZIAD A. MEMISH

Índice alfabético de materias 849

SECCIÓN I

Consideraciones generales sobre las infecciones hospitalarias

CAPÍTULO 1

Belinda Ostrowsky • Priya Nori

Epidemiología de las infecciones relacionadas con la asistencia sanitaria

INTRODUCCIÓN E IMPORTANCIA/ PAPEL CRECIENTE DE LA EPIDEMIOLOGÍA EN LOS CENTROS SANITARIOS El término epidemiología procede del griego epi (sobre), demos (gente o población) y logos (palabra o razón). El significado li teral, “el estudio de las cosas que le ocurren a la gente”, ha evo lucionado hasta convertirse en el estudio de las epidemias a lo largo de la historia. 1,2 La Harvard School of Public Health define la epidemiología como “el estudio de la frecuencia, la distribu ción y los factores determinantes de las enfermedades en los seres humanos. Los epidemiólogos utilizan muchos enfoques, pero el objetivo final de la investigación epidemiológica es la prevención o el control eficaz de las enfermedades humanas”. 3 Durante muchos años, la población objeto de debate en este texto fueron los pacientes predominantemente hospitalizados, y se utilizaron los términos infección hospitalaria o nosocomial. Dado que en los últimos años se ha ampliado el espectro de la asistencia sanitaria y la interacción entre los distintos tipos de centros sanitarios (hospitales, centros de cuidados a largo plazo, de cuidados agudos a largo plazo, de rehabilitación, de asisten cia ambulatoria y quirúrgicos ambulatorios), en este capítulo se utilizará el término infecciones relacionadas con la asistencia sanitaria (IRAS) (que se seguirá utilizando de manera indistinta con nosocomiales, según proceda). 4 Según datos de 2002, tan solo en los hospitales las IRAS eran responsables de 1.7 millones de infecciones y 90000 muertes al año. Datos más recientes sugieren mejoras, pero las estimaciones siguen indicando que uno de cada 31 pacientes hospitalizados padece una IRAS. 4,5 Los centros sanitarios atienden ahora a pa cientes más complicados, incluidos aquellos con un creciente compromiso inmunitario, múltiples comorbilidades y la nece sidad de cuidados de nivel de unidad de cuidados intensivos (UCI). El uso global y la duración de los dispositivos invasivos, el

número y los tipos de procedimientos invasivos han aumentado. El creciente censo hospitalario ha provocado una escasez de personal y una disminución de la proporción personal-paciente. Además, a lo largo de varias décadas han aparecido organismos multirresistentes (OMR) y nuevos patógenos. 6 Todos estos factores se han sumado al reto de prevenir y con trolar las IRAS. 6,7 A pesar de ello, datos recientes demuestran que las IRAS son prevenibles en mayor medida de lo estimado con anterioridad. 8 Los centros de todo el país han utilizado interven ciones colegiadas, y las medidas de prevención les han permitido reducir de manera sustancial las IRAS, como las infecciones del tracto hemático asociadas con la vía central (ITHAVC) y las infec ciones del sitio quirúrgico (ISQ). 9-12 A principios del 2000, la incidencia y gravedad de las infeccio nes por Clostridioides difficile aumentaron de forma espectacular. En Norteamérica y Europa se produjeron brotes regionales ge neralizados asociados con una cepa hipervirulenta (B1NAP1) de C. difficile poco frecuente hasta entonces. El aumento de la pro ducción de toxinas y otros factores de virulencia contribuyeron a una enfermedad más grave y refractaria, ingresos en la UCI, colectomías y muertes. 13,14 A pesar de las mejoras, C. difficile si gue siendo un reto para la comunidad epidemiológica sanitaria. Además de las estrategias de prevención de infecciones y control ambiental, se requieren políticas formalizadas de administración de antimicrobianos que aborden la prescripción excesiva de an tibióticos de amplio espectro. 15,16 Desde ediciones anteriores de este texto, en Estados Unidos se han aprobado leyes a nivel estatal que obligan a los hospitales a notificar datos específicos sobre las IRAS. 17 Las organizaciones profesionales de control de infecciones y de epidemiología sani taria ayudaron a elaborar la legislación y a poner en marcha las políticas necesarias para cumplir estos requisitos. 17-20 Cada estado pudo elegir las IRAS, las medidas específicas y los mecanismos de notificación. Asimismo, la mayoría de los estados adoptó defini ciones, plantillas e informes a través de los Centers for Disease

Los resultados y conclusiones de este artículo son responsabilidad de los autores y no representan necesariamente la posición oficial de los Centers for Disease Control and Prevention (CDC).

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